运动训练对运动员大脑功能可塑性变化的影响——基于fMRI...

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运动训练对运动员大脑功能可塑性变化的影响——基于fMRI研究的ALE分析
娄虎*,刘 萍

（南通大学 体育科学学院，江苏 南通 226000）

摘要:目的:阐明运动训练是否能够影响大脑功能可塑性变化，以及不同任务态下运动员如何诱发大脑皮层功能重组。方法:选取18项研究中的任务态下362名被试的功能磁共振成像(functional magnetic resonance imaging， fMRI)数据，采用激活似然估计法(activation likelihood estimation， ALE)计算体素被激活的分布情况。结果:运动员组在任务状态下的脑活动产生4个达到显著水平的激活簇;对照组在任务状态下的脑活动产生5个达到显著水平的激活簇;运动员组与对照组相比，运动员组显著激活左侧上顶叶和下顶叶、右侧额下回和额中回，对照组显著激活辅助运动区;在预判任务中，运动员有更广泛的脑区激活，而在执行任务中，对照组有更广泛的脑区激活。结论:长期的运动训练使得运动员的大脑出现功能可塑性变化，表现为减少了在动作执行时与动作控制有关的脑区活动，增加了在预判时与认知理解有关的脑区活动。

关键词:脑功能可塑性；专家-新手范式；功能核磁共振；动作执行；动作预判

大脑可塑性是指人类大脑具有的根据环境、行为、习惯等的变化而改变其结构和功能的能力，是心理和行为适应性变化的生理基础(陈爱国等, 2015; Pascual-Leone et al., 2005）。由于反复练习，大脑中枢神经系统的细胞、分子、突触等生理结构和功能会发生实质性变化，练习能够导致与任务相关的大脑区域激活增加或减少或出现不同激活组合，即大脑活动的功能重组(Kelly et al., 2005, Zatorre et al., 2012）。大脑可塑性已经成为当前的研究热点之一，探索运动训练对运动员大脑的影响，是其中重要的研究内容（Chang, 2014）。

运动训练可以改变任务相关脑区的活动，已被广泛认可。任占兵等（2019）对近20年的运动员大脑可塑性研究进行了归纳和总结，认为运动技能专家脑可塑性变化可能是对特定运动技能进行长期深入学习训练的结果，不同类型运动技能专家共同激活的脑区主要表现在感觉运动系统、注意系统、边缘和皮质下系统等。但该研究未对纳入文献的脑成像数据进行统计计算和跨文献的假设检验，尚无法得知大脑激活的一致性情况。因此，还有对这一主题进行探讨的必要。

Yang（2015）采用系统综述范式对运动专家大脑可塑性变化进行元分析，对26项研究的fMRI图像数据进行量化计算，结果显示，专家比新手在左侧下顶叶、额下回、中央前回有更强的激活，像素簇体积分别为228 mm3、320 mm3和256 mm3，而新手在右侧运动区和基底核有更强的激活。但是，正如Yang在研究局限中所述，该文纳入的专家不仅包括运动员，还包括钢琴家、鼓手和舞蹈家等，而钢琴家、鼓手和舞蹈家的任务性质以及执行任务时的脑区激活与运动员有明显差异，因此，他也建议未来对运动员的脑可塑性进行独立的研究。此外，他的研究只包含英文文献，忽略了我国中文期刊文献的数据。

长期的运动训练使得运动员与对照组在任务态下出现不同的脑区激活模式。有可能导致大脑活动区域的扩展和激活程度的增加，如初级和次级运动皮层、后顶叶等（Baeck et al., 2012），也可能减少与认知控制和注意控制相关的大脑区域，如前额叶、辅助运动区等（张兰兰等, 2017），这些激活的减少也许可以表明与任务相关的具体神经环路的更有效使用（Garavan et al., 2015）。因此，由运动训练诱发的大脑功能重组反映出新的激活特征，但激活的模式尚不清晰。运动员任务态功能性磁共振成像(functiona I magnetic resonance imaging，fMRI)研究主要包括两种实验任务范式：一是动作预判，如Abreu等（2012）的篮球投篮预判研究和Balser等（2014）的网球方向预判研究等；二是动作执行，如Milton等（2007）对高尔夫挥杆和Kim等（2011）对射箭的研究。动作预判的已有研究表明，运动员在多年训练后相关大脑区域会对熟知的动作表现出提前的激活。并且运动员在执行相关的动作时，表现出动作的稳定性、准确性和经济性等特点，自动化执行的动作会占用较少的认知资源，运动员激活的脑区更有针对性和经济性，但具体的激活模式还不清晰。

已有的综述性文献存在缺少量化计算、纳入计算的数据不是单独来自运动员被试等问题。因此，本研究以前人综述和实证文献为基础，进一步采用系统综述的思路，对运动员的fMRI数据进行分析。

1 研究方法
1.1 fMRI数据获得方法　
分别在Web of Science、PubMed、PsycINFO和中国知网等数据库检索平台，检索自2000年1月1日—2019年5月31日发表的运动员和对照组在任务状态下大脑激活异同的研究。检索的关键词分为两种类别：1）神经成像相关词汇，包括“fMRI”“functional magnetic resonance imaging”“neuroimaging”“brain”“cortical”“neural”“功能磁共振成像”“脑功能成像”“脑”“神经”；2）运动领域相关词汇，包括“sport expertise”“motor expertise”“skill expertise”“athlete”“expert”“player”“运动员”“运动”“技能”“动作”。此外，对近5年此主题的综述性研究的参考文献进行逐一分析，以补充文献(图1）。

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图1　文献选择流程图

Figure 1.　Flowchart of the Literature Selection

根据研究目标和同类研究所采用的方法，纳入和排除文献的标准如下。

研究对象：研究对象为运动员，运动项目、性别和水平不限，排除非运动员的研究，如普通人、钢琴家、舞蹈家。只纳入同时包含运动员和对照组的研究，或者包含运动员与对照组大脑激活区域对比的研究，排除了只有运动员或者只有对照组数据的研究。另外，排除了综述、元分析和个案研究。

研究技术：为了分析大脑激活情况，选择fMRI、PET和SPECT等成像技术的研究，进一步，为了确保计算中所有原始数据具有近似的空间分辨率，最终只纳入fMRI的数据，排除了采用PET、TMS、MEG和EEG的数据。

研究任务：选择具有明确动作任务的研究。包括动作预判（如预判网球落点）、动作执行（如排球拦网)和运动专项无关任务(如图形判断)。

研究结果：纳入激活点在Talairach空间和MNI空间中使用3D标准坐标对全脑数据分析的研究，排除了只分析感兴趣区域ROI的研究和未报告坐标的研究。

1.2 ALE计算方法　
激活似然性评估法（activation likelihood estimation, ALE）是一种能够将众多脑成像研究进行整合的量化分析方法。它具有以下特点：1）能够进行一致性脑区的定量分析；2）为研究者提供单一研究无法得出的新视角；3)可以对各类研究进行假设检验；4）还能提供不同任务条件下的对比（邓沁丽等, 2015）。使用ALE计算每个研究中的各个体素被激活的概率分布。这种方法假设激活的体素最有可能位于某个坐标和附近，以三维坐标的形式呈现激活信息，并对这种可能性进行跨研究的假设检验，从而得到大脑激活的一致性（Turkeltaub et al., 2015）。

使用Ginger 3.0.6软件在Talairach和MNI空间进行数据转换和计算，使用Mango 4.1软件进行结果的图像可视化。首先提取任务状态下运动员组、对照组和两组对比的3D坐标，按照ALE要求的格式进行录入。由于本研究中只有少量坐标采用Talairach标准，因此为了统一尺度，应用icbm2tal插件将标准Talairach空间坐标转换为标准MNI坐标。在跨实验的模型化激活图与零假设分布图进行差异的显著性检验中，将阈值设定为0.05，如果P＜0.05，则可拒绝零假设，为了克服多重比较的假阳性问题，使用错误发现率法进行矫正，簇像素最小值设为200 mm3（Yang, 2015）。采用Mango软件在Colin27_T1_seg_MNI模板上叠加矫正后的ALE图像，结果以3个方位的视角呈现在坐标重合的标准大脑图像中。

2 结果
2.1 纳入文献的基本特征　
通过主题词搜索共获得文献9 230篇，使用endnote X7进行文献管理，去除重复文献之后剩余3 872篇。按照题目、摘要和全文的顺序进行筛选，分别去除不符合要求的文献2 873篇、875篇、106篇，最后剩余文献18篇（图1）。参照已有ALE研究的程序，不需要对文献进行质量评估，但为了确保本研究的质量，参考Cochrane对被试选择偏倚、实施偏倚、数据偏倚等内容标准进行文献评估，并未发现严重的偏倚（表1）。

表1 　纳入文献的偏倚风险分析

Table 1　Bias Risks of Included Studies


共获得18项研究中256名运动员和257名对照组被试在任务态下的脑成像数据（表2）。其中10项研究的任务类型为根据前一动作对未来的结果进行预判，采集预判期间的fMRI，例如，任务要求羽毛球运动员根据击球动作预判落点，或者篮球运动员根据投篮出手的瞬时动作预判是否进球等。6项研究的任务类型是运动员根据即时情况做出动作反应或想象，采集动作执行期间的fMRI，主要包括完成射箭瞄准动作，表象完成排球、射箭、篮球等动作，其他2项研究的任务类型是一般的动作任务，例如空间认知任务等非运动员训练的专项任务。

2.2 运动员任务状态下脑活动　
运动员任务状态下脑活动的元分析包括13项研究，181名运动员在任务状态下产生187个活动增加点（孟国正, 2016；吴殷, 2013；张兰兰等, 2017；Abreu et al., 2012；Chang et al., 2011；Guo et al., 2017；Kim et al., 2008, 2011；Olsson et al., 2013；Seo et al., 2012；Wei et al., 2010；Wimshurst et al., 2016；Wright et al., 2013）。结果显示，共产生4个激活簇，集中在右侧额中回、右侧中央前回、右侧下回、左侧额中回、左侧中央前回、右侧额下回、右侧额上回、右额内侧回（图2、表3）。

2.3 对照组任务状态下脑活动　
在这13项研究中，181名对照组被试在任务状态下产生173个活动增加点。结果显示，共产生5个激活簇，集中在左额内侧回、左侧额中回、左侧下回、右侧中央前回、右侧额下回、右侧额中回、右侧上顶叶（图3、表4）。

表2　纳入分析的fMRI文献概况

Table 2　Summary of fMRI Studies in ALE Analysis


2.4 运动员与对照组的脑活动对比　
9篇研究中报道71项对照组激活了更明显的脑区坐标（孟国正, 2016；吴殷, 2013；张兰兰等, 2017；Balser et al., 2014；Chang et al., 2011；Guo et al., 2017；Wimshurst et al., 2016；Wright et al., 2011；Xu et al., 2016），对这些数据进行元分析计算，结果产生1个激活簇，集中在左侧运动辅助区（图4、表5）。11篇研究中报道136项运动员组激活了更明显的脑区坐标（吴殷, 2013；张兰兰等, 2017；Balser et al., 2014；Bishop et al., 2013；Kim et al., 2011；Seo et al., 2012；Tomasino et al., 2013；Wimshurst et al., 2016；Wright et al., 2011, 2013；Xu et al., 2016），对这些数据进行元分析计算，结果共产生2个显著性的激活簇，集中在左侧上顶叶和下顶叶、右侧额下回和额中回。

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图2　运动员任务下的ALE分析结果

Figure 2.　ALE Results in the Motor Expert Group

注：1、2、3、4分别表示达到显著激活水平的激活簇，用彩色在3D的MNI标准空间中反映，具体参数见表3。

表3　运动员任务下产生的激活簇

Table 3　ALE Results from the Athletes


注: x, y， z表示MNI空间的三维坐标。

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图3　对照组任务下的ALE分析结果

Figure 3.　ALE Results in the Control Group

注:1、2、3、4、5分别表示达到显著激活水平的激活簇，用彩色在3D的MNI标准空间中反映，具体参数见表4。

2.5 不同任务的脑激活对比　
根据各自研究的任务特征分为3类：动作预判任务、动作执行任务和非专项任务。动作预判任务中，运动员组共产生3个激活簇，集中在左侧上顶叶和下顶叶、右侧额下回和额中回；未发现对照组脑活动出现激活簇。动作执行任务中，对照组脑区激活多于运动员的数据产生1个激活簇，位于辅助运动区；未发现运动员脑活动出现激活簇。在非运动员专项的一般任务中，均未出现明显不同的激活簇（表6）。

表4　对照组任务下产生的激活簇

Table 4　ALE Results from the Control Subjects


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图4　运动员与对照组激活脑区对比的ALE分析结果

Figure 4.　Comparison of ALE Results between Athletes and Control Group

3 讨论
本研究采用系统综述的元分析方法，对有关运动员fMRI研究中包含的360个激活点数据进行ALE分析与整合。研究发现，运动员在任务期间表现出与对照组被试不同的脑激活区域。运动员主要激活额中回、中央前回、额下回等脑区，对照组被试主要激活辅助运动区、额中回、中央前回、额下回等脑区。具体在预判任务中，运动员组比对照组更多的激活了上顶叶、下顶叶、额上回、额中回等脑区，而在动作执行中，对照组比运动员组更多的激活了辅助运动区。本研究结果支持了运动员通过长期训练表现出大脑功能可塑性的观点，体现在与普通人不同脑区活动的增加和/或减少。在动作预期任务中，运动员比普通人激活了更为广泛的脑区，说明运动员能够根据线索进行提前的准备；在动作执行任务中，运动员有更加精简高效的脑区激活，说明训练使得运动员动作执行相关的特定神经回路能够更有效地使用。

本研究的ALE结果与以往包含钢琴家、舞蹈家等被试数据的ALE结果不完全一致。这可能是因为与音乐相关的动作训练，例如弹钢琴、击鼓、舞蹈等，都需要听觉反馈，因此，在训练过程中，听觉输入和动作输出之间的耦合增加，听觉皮层和运动皮层之间的功能连接也可能相应增加。但是，听觉反馈对于多数运动员的训练不是特别必要的，而视觉和体感反馈却非常重要。所以，运动员的长期训练可能会导致运动、视觉和体感区域的大脑功能重组。尽管我们发现运动员可能与音乐家表现出不同的激活脑区，但具体的脑区和机制如何还不得而知，这需要今后的对比研究来回答这一问题。

表5　运动员与对照组脑区对比的激活簇

Table 5　Difference of ALE Results between Athletes and Control Group


表6　不同任务下运动员与对照组脑区对比的激活簇

Table 6　ALE Results between Athletes and Control Group in Different Task Conditions


在预判任务中，运动员比对照组更多的激活了上顶叶、下顶叶、额上回、额中回等更广泛的脑区。ALE结果表明，虽然运动员和普通人在完成任务时都激活了动作观察神经网络的相关脑区，但运动员在预判任务时比普通人的上顶叶和下顶叶更容易被激活，这一区域是动作观察和镜像神经元系统的关键组成部分（Allison et al., 2000；Battelli et al., 2003）。顶叶的激活与信息整合有关，反映运动员可能获得有价值的信息，而提前准备下一步行动，而普通人则不能准确预判，也没有表现出这一脑区的激活簇。运动员在预判任务中，额上回和额中回也有明显的激活簇，额叶活动被认为具有重要的认知作用（Leech et al., 2014），并与其他脑区共同调节空间注意力的预期分配（Small et al., 2003）。因此，运动员在长期的训练中，提高了关键信息的搜索、动作识别和动作预判等动作处理能力，这些能力的提高可能是由于相关脑区功能整合的增强。

ALE结果数据显示，在动作执行时，非运动员的大脑激活程度高于运动员，特别是辅助运动区有明显的激活簇，即运动员在动作执行中表现出较少的大脑激活，与以往的研究结果一致。例如，Babiloni等（2009）的研究显示，体操运动员比非体操运动员在枕区和颞区的腹侧和背侧的低频和高频α波振幅低。较少的激活反映了运动员不需要像对照组一样进行过多的认知活动，经过多年的训练，运动员能够实现动作的自动执行，这可能与皮层的选择性激活和建立更高效的联结有关，体现了神经效能的可塑性。由于长期训练使得运动员发展出有针对性的、高效的，并只与任务相关的神经网络组织（Milton et al., 2007）。运动员大脑的激活程度较低表明在处理动作执行的任务时，可能只需要较少的额外监控。辅助运动区参与从记忆中产生序列运动，它主要是自我启动而非外部诱发的动作序列，因此，非运动员在动作执行时似乎需要更多的认知资源。

但是本研究中，当运动员实验的任务为非专项运动时，并未出现和对照组明显不同的激活簇，也就是说运动员在不熟悉的运动项目中并未表现出与对照组有明显不同的脑活动区域。这一结果与Calvo-Merino等（2005）的观点一致，他们认为，运动员只有在执行自己熟悉的项目时才会出现特殊的脑反应。类似的研究还有Aglioti等（2008）发现，篮球和足球运动员只有观看他们从事的项目时才出现MEP，以及Balser等（2014）的研究发现，网球和排球运动员有不同的动作观察网络。Wimshurst等（2016）的研究认为，运动员和对照组在完成一项新任务时，虽然成绩的差异没有显著性，但会使用不同的策略，只是策略可能并不成功。需要注意的是在这一部分的ALE分析中，纳入分析的研究数量偏少,且各个研究的运动项目和所需要完成的另外项目任务均不相同。因此，这也可能是未形成明显激活簇的原因。未来应继续进行运动员非专项动作的fMRI研究，这需要进行更多项目和更长时间的训练，也许可以找到共同的激活模式。

研究的局限主要在于：1）纳入分析的fMRI图像数据只包括全脑分析的激活坐标，而排除了特定兴趣区（region of interest,ROI）分析的结果。由于ALE的计算要求纳入的数据必须为全脑分析的坐标，这使得已有的ROI结果被排除，而这些ROI结果也非常有价值。例如，Milton等（2007）的一项ROI研究发现，对照组比高尔夫运动员在辅助运动区、外侧前运动皮层、M1等区域有更多的激活，说明在任务执行中，运动员动员较少的资源，可能存在神经元激活减少和神经网络连接减弱。但是，类似研究却由于ALE分析方法本身的局限而不能纳入统计。因此，在脑成像元分析方法上如何纳入ROI结果是需要进一步探讨的内容。2）纳入ALE分析的数据中，多数研究中设计的动作和实际的真实情况还存在一定的差距，这可能会使研究结果并不一定真实的反映运动实践，而只是实验室情境下的运动任务脑活动情况。更巧妙的设计实验或发展fMRI技术，直接在实际比赛训练情境中探索相关内容也是未来研究的方向。3）本研究在进行不同任务比较时，一般任务（非专项任务）的文献只有2篇，可能会由于数据不充足,而产生统计偏差。今后应对执行一般任务时，运动员与对照组被试脑区的激活情况进行高质量的对比研究，以弥补这部分的数据不足。

4 结论
长期的运动训练使得运动员的大脑出现功能可塑性变化，具体表现为减少在动作执行时与动作控制有关的脑区活动，增加在动作预判时与认知理解有关的脑区活动。今后应继续进行更多项目任务下的运动员fMRI分析，或者进行实际动作完成任务下的fMRI分析，以及将ROI数据纳入元分析的研究。

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本研究施加零价铁导致土壤pH上升，这可能是由于零价铁氧化过程产生 OH-导致的（Fe0+O2+2H2O→2Fe2++4OH-），该过程有利于镉的吸附固定；氧化过程产生的Fe2+进一步通过微生物作用形成无定形铁（Qiao et al.，2018），有利于砷和镉吸附固定。

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The Influence of Sports Training on the Brain Plasticity of Athletes: An ALE Analysis of fMRI Studies
LOU Hu*,LIU Ping

Nantong University, Institute of Sport Science, Nantong 226000, China

Abstract: Objectives: To clarify whether sports training can affect brain functional plasticity and how acquiring athletes induces cortical reorganization in different sports task states. Methods: Selected 362 subjects' functional Magnetic Resonance Imaging (fMRI) data in the task state of 18 studies， and used Activation Likelihood Estimation (ALE) to calculate the distribution of voxels. Results: Athletes' brain activity in the task state produced four activation clusters; in the control group， the brain activity in the task state produced five activation clusters; compared with control group, athletes activated Left Superior Parietal Lobule and Inferior Parietal Lobule， Right Inferior Frontal Gyrus and Middle Frontal Gyrus. Compared with athletes， control group activated Suppl ementary Motor Area. In prediction task， athletes had wider activation of brain regions， while in execution task， control group had wider acti vation. Conc. lusions: long-term sports training has resulted in functional plasticity changes in athletes' brains, which are manifested in in the reduction of brain activity related to motor control during execution， and the increase of brain activity related to cognitive understanding in the prediction.

Keywords: brain functional plasticity; expert-novice paradigm; fMRI; motor execution; motor prediction